Final Fantasy IX débute lors des festivités données à l'occasion du seizième anniversaire de la princesse Grenat d'Alexandrie. Djidane et le groupe des Tantalas veulent en profiter pour enlever la jeune fille sous les ordres de leur mystérieux commanditaire. Mais la princesse fait une fugue et rejoint d'elle-même les Tantalas pour chercher conseil auprès du régent Cid de Lindblum, qui est également son oncle, à propos du comportement inquiétant de sa mère4. Durant la fuite, l'aéronef du groupe est endommagé par les forces royales et s'écrase dans la Forêt Maudite. Djidane quitte les Tantalas pour sauver Grenat, enlevée par un monstre de la forêt, avec l'aide de Steiner et de Bibi qui avaient fini par s'embarquer sur le vaisseau dans la tourmente5. Après le sauvetage de la princesse, le petit groupe arrive au village de Dali où ils découvrent une fabrique de mages noirs, tous semblables à Bibi, créés à partir de la Brume, brouillard étrange à partir duquel proviennent de nombreux monstres et donnant son nom au Continent de la Brume6. Pourchassé par trois de ces sorciers nommés Valseur 1, Valseur 2 et Valseur 3, envoyés par la reine qui veut récupérer Grenat, le groupe parvient à s'emparer d'un « aérocargo », celui-là même censé transporter les mages à Alexandrie, et fuit vers Lindblum.

Grenat rencontre alors le régent Cid qui lui dit qu'il sent une guerre se préparer de la part du royaume d'Alexandrie et lui apprend que c'est lui qui a commandité son enlèvement par les Tantalas, pour la protéger de Branet7. Djidane retrouve Freyja, une ancienne connaissance et tous deux, avec Bibi, s'inscrivent au tournoi de la Fête de la Chasse, et le gagnent. Alors qu'ils apprennent qu'Alexandrie a envahi Bloumécia, cité native de Freyja, Grenat veut repartir chez elle pour raisonner sa mère. Mais Djidane refuse le plan et Grenat drogue les assiettes de ses amis pour pouvoir fuir avec Steiner8. À leur réveil, les compagnons se rendent à Bloumécia pour y apporter leur aide, mais y découvrent la reine Branet en pleine conversation avec un jeune homme. Ils sont ensuite battus par Beate, la générale des forces d'Alexandrie. De leur côté, Grenat et Steiner arrivent à Alexandrie mais sont capturés par Pile et Face, les deux bouffons de la reine Branet, qui extirpent de la princesse ses chimères, des monstres mythiques destructeurs qu'elle est capable d'invoquer9. Sorti de Bloumécia, le groupe va porter secours à la population, réfugiée à Clayra, mais perd de nouveau face à Beate. Cependant, il parvient à utiliser un système de téléportation lié aux mages noirs, envoyés en guerre par la reine, et les compagnons se retrouvent dans l'aéronef de celle-ci. Branet utilise la chimère Odin pour détruire le refuge et par-là même démontrer sa puissance à Cid, l'invitant à se rendre lors de la future attaque de Lindblum10. Apprenant que Grenat est retenue prisonnière à Alexandrie, Djidane, Feyja et Bibi y retournent, retrouvent Steiner et délivrent la princesse, désormais ensorcelée et vidée de ses chimères. Prenant la fuite, les compagnons sont de nouveau stoppés par Beate, mais celle-ci leur porte assistance, prenant conscience de la folie de sa reine. Les héros évitent les pièges de Pile et Face et parviennent à s'échapper via un antique système de Gorgones, insectes gigantesques apprivoisés pour déplacer des nacelles.

Près de Lindblum, ils assistent impuissants à l'attaque de la cité par la chimère Atomos, sous l'impulsion de Branet. Cid leur parle alors de Kuja, un mystérieux garçon qui fournit ses armes à Alexandrie, celui-là même que le groupe a surpris à Bloumécia avec Branet11. Le groupe décide alors de se diriger vers le repaire de Kuja dans le continent extérieur. En chemin, ils rencontrent Kweena au marais Kwe qui se joint au groupe. Après avoir traversé un village caché créé par des mages noirs libérés du contrôle de Kuja, ils viennent en aide à la toute jeune Eiko, survivante de la race des « Invokeurs ». Au village abandonné de Madahine-salee, ils rencontrent Tarask, un mystérieux mercenaire. Après différentes péripéties, ces deux personnages rejoignent le groupe et Grenat comprend qu'elle fait elle aussi partie des derniers « Invokeurs ». Suivant la trace de Kuja, ils arrivent au gigantesque arbre magique Ifa, qui répand aux alentours la Brume, mais également dans le continent de la Brume via ses gigantesques racines12. Ils apprennent que Kuja se sert de ce pouvoir pour créer ses mages noirs, et ils se rendent au cœur de l'arbre pour y détruire la source de la « Brume »13. Après être sorti des profondeurs de l'Ifa, le groupe surprend Branet qui invoque Bahamut pour tuer Kuja et ainsi rester sans opposition sérieuse potentielle14. Mais Kuja utilise son vaisseau magique, l'Invincible, et prend le contrôle de la chimère, qui se retourne alors contre Branet. Bahamut détruit toute la flotte d'Alexandrie et tue la reine15.

De retour à Alexandrie, Grenat est donc couronnée reine. Peu après, Kuja attaque la cité avec Bahamut. Grenat et Eiko parviennent à invoquer Alexandre, la légendaire chimère gardienne d'Alexandrie, qui protège le château et détruit Bahamut. Kuja essaye de prendre le contrôle d'Alexandre grâce à l'Invincible, mais un vieil homme mystérieux appelé Garland l'en empêche en détruisant Alexandre et une partie d'Alexandrie au passage16. Puis, bien décidé à mettre fin aux actions de Kuja, le groupe choisit de se rendre dans son palais, situé en plein désert. Kuja découvre alors les pouvoirs d'Eiko et s'intéresse à ses chimères17. Kuja tente alors d'extraire les chimères d'Eiko, mais sa compagne Moug utilise la Transe et se révèle être la chimère Marthym pour protéger la fillette18. Découvrant le pouvoir de la Transe19, Kuja s'en va pour essayer de trouver et tuer Garland20. Les compagnons secourent Eiko et retrouvent Hildegarde, fiancée de Cid, qui leur construit un nouvel aéronef21.

Avec l'aide de la régente Hildegarde à qui Kuja s'est dévoilé dans un excès de vanité22, les héros poursuivent Kuja jusqu'à son monde d'origine, Terra, en ouvrant un portail dimensionnel. Dans la ville de Branval, ils apprennent par Mikoto, une jeune fille ressemblant étrangement à Djidane, que les habitants de Terra ont créé Garland pour réaliser le transfert de Terra vers Héra, car leur monde est en train de mourir. Pour cela, Garland crée des « génomes », des clones sans âme qui serviront de réceptacles pour le transport des habitants de Terra23. L'arbre géant Ifa24, la Brume25, la destruction des chimères (et des Invokeurs)26 ainsi que les véritables origines de Kuja et de Djidane27 sont des composantes du plan de Garland. Outrés par ces révélations, Djidane et ses compagnons tentent d'abattre Garland, mais Kuja arrive et affronte Garland puis Djidane. Il gagne en utilisant la Transe. Il est ivre de sa victoire contre son créateur28, mais Garland lui apprend qu'il le considère comme une expérience ratée et que son temps de vie touche à sa fin29. Dans une haine immense et un refus d'admettre que le monde puisse le voir mourir, Kuja commence à détruire Terra. Le groupe s'enfuit vers Héra, grâce à l'Invincible, en secourant les clones.

De retour sur Héra, les héros découvrent que la Brume est réapparue et recouvre maintenant toute la planète par l'excroissance des racines de l'Ifa. Aidés par les forces aériennes de Bloumécia, Lindblum et Alexandrie, ils parviennent à rejoindre l'Ifa, où se trouve maintenant un étrange portail par lequel arrivent des dragons de Brume. L'Invincible parvient à entrer dans le portail, transportant tout le groupe dans une dimension représentant l'existence même de Héra : Mémoria, le monde du souvenir dans lequel se concentre absolument tout ce qui a été vécu par chaque être de Héra. Guidé par l'esprit de Garland, ils parviennent devant l'image d'une gigantesque boule en fusion. Garland leur explique alors qu'il s'agit de Héra à sa création. Il expose en quoi l'apparition de cette planète entièrement vierge fut une félicité pour Terra et son peuple mourant. Mais quelque chose interrompit le plan : l'apparition soudaine d'un gigantesque Cristal qui apporta la vie sur l'ensemble de Héra. Garland est alors sûr que, dans sa rage, Kuja a pris la décision de détruire ce cristal, reposant dans le monde du Cristal, au point le plus profond de Mémoria. Il fait alors la demande sincère à Djidane de détruire Kuja qui, après avoir anéanti toute celle de Terra, menace la vie de Héra. Une fois devant leur ennemi, les héros le battent, mais avant de mourir, Kuja détruit le Cristal30, entrainant l'apparition de Darkness, une entité symbolisant la destruction de la vie31. Celui-ci présente alors la futilité de vouloir se battre pour sa survie contre une mort inévitable, d'autant plus que la fusion entre Héra et Terra est en marche, ce qui produira une planète dénuée de vie après la folie meurtrière de Kuja sur Terra. Poussé par une volonté hors du commun, les héros parviennent à abattre Darkness pour pouvoir vivre et sont rapatriés (et sauvés) sur Héra par Kuja, qui utilise ses dernières forces. À la mort de Darkness, qui précise qu'il existera éternellement au même titre que la peur de la mort, Mémoria s'effondre et l'Ifa s'emballe, mais Djidane retourne dans celui-ci pour tenter de sauver Kuja32. Dans une dernière parole de rédemption, Kuja meurt et l'Ifa s'abat sur Djidane. Bibi, lui aussi arrivé au terme de sa courte vie, meurt après un monologue poignant dans lequel il tente de rendre compte de ce qu'il a appris durant son existence.

Dans l'épilogue quelque temps après, Alexandrie fête le dix-septième anniversaire de la reine Grenat. Les anciens héros sont venus pour l'occasion : Steiner qui s'est rapproché de Beate, Eiko qui a trouvé une famille adoptive, Freyja et son mari, plusieurs petits mages noirs ressemblant à Bibi qui sont présentés comme ses fils, Kweena qui fait la cuisine, et Tarask avec son amie et partenaire. Comme l'année précédente, Grenat assiste à la représentation de la même pièce de théâtre. Mais alors que tout le monde le croyait mort, Djidane réapparaît en tant que comédien sur la scène avant que Grenat le rejoigne et l'enlace.

Cet enlacement fait écho à l'animation présente à la fin du générique de fin montrant les deux planètes Hera et Terra entrer en collision et fusionnant. Cette fusion des deux mondes serait en fait symbolisée par le rapprochement entre Djidane et Grenat, chacun venant respectivement d'un des deux mondes.